Egungo museoaren jatorria lehen Arte Ederren Museoan (1908an sortua eta 1914an irekia) eta Arte Modernoaren Museoan (1924an inauguratua) dago. Bi erakundeek eta beren bildumek bat egin zuten 1945ean, eraikin zaharra egin zuten urtean. 1970ean eraikin modernoa gehitu zuten, eta 2001eko eraberritze garrantzitsuak museoari gaur egungo fisionomia eman zion.

Historian zehar, museoak eredu bat garatu du eta, horretan, herritarrek, tokiko komunitate artistikoak eta erakunde publikoek bere konfigurazioa eta hazkundea zehaztu dute. Izan ere, museoak artelan garrantzitsuak erosi eta dohaintzan hartu ditu, eta, horiei esker, bildumaren atal nagusiak eta hazkundea egituratu dira.

Bilboko Arte Ederren Museoak irisgarritasuna bermatzen duen sarrera du, maila berean, 80 cm-tik gorako zabalera libreko beirazko ate abatigarrien bidez, eta barruko ibilbide irisgarriekin. Erakusketa-aretoak solairu desberdinetan banatzen dira, igogailuen bidez eta, zenbait puntutan, malda leuneko arrapalen bidez konektatuta. Museoak komun egokituak ditu beheko solairuan eta bigarrenean, ate abatigarriekin, euskarri-barrekin, alboko transferentziarako espazioarekin eta biratzeko behar adinako eremuarekin; komunetarako sarbidea pultsadore bidez aktibatzen diren ate automatikoen bidez egiten da. Zenbait lanek irakurketa errazeko identifikatzaileak dituzte, eta erakusketa jakin batzuetan ikusmen-desgaitasuna duten pertsonentzat egokitutako piezak eskaintzen dira. Kafetegia eta denda beheko solairuan daude, sarbide erabilgarriarekin eta barruko mugikortasun egokiarekin.